四谷友助（上村祐翔 配音）是一名中学三年级的男生，在班上友助属于默默无闻的那类学生，他既不喜欢结交朋友，在课业上也平平无奇，总是独来独往。一天放学后，友助在意外中穿越到了异世界，让友助震惊的是，他在这里竟然遇见了同班同学新堂衣宇（久保田梨沙 配音）和箱崎红末（和气杏未 配音），她们一个是班级里人气极高的美少女，另一个则体弱多病，总是在病假中。然而，在这个世界里，他们三人是并肩作战的伙伴。
贫穷青年杨敬华遭遇交通事故，再次醒来以后，他发现自己成为年轻了10岁的水灵少年！正当他妄想着这是死后重生，马上就可以踏上人生巅峰的时候，眼前出现了一个自称“阳冥司”的白发帅哥，他告诉杨敬华“你已经死了”之后奇怪的说出“少年，和我签订契约吗？”邀请他。后来，二人对彼此溢出深厚的感情，互相支撑彼此的旅程。
曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
